兄长柱间过于天真，宇智波斑的危险性，在这二人之间调整平衡，保护忍村，将忍村建设巩固强大，就是扉间的职责所在了。
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手和宇智波联手创立木叶之后，柱间提出让斑来做火影，扉间当即表示反对，并且为兄长讲述写轮眼的本质。不断提醒兄长不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。这一席话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口，直到终结谷大战.....第一次五影会谈期间，柱间眼见和平有望因激动在会谈上姿态放得太低，甚至提出免费分配尾兽，这未免太过儿戏，所幸扉间及时提出用金钱交换，显示出政治外交才能。千手扉间兼容并蓄，将理想主义与现实主义完美调合。首先，扉间如柱间一般心存大爱，道德高尚，公正无私，深得众人的信服与爱戴；其次，扉间又有着最冷醒睿智的理智与头脑，能够看清现实，拟定切合实际的方针计划。
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在第一次忍界大战前期，兄长柱间逝去不久，其弟扉间继而成为新任火影，扉间凭借出色的战斗力名震忍界；拥有在战场上迅速判断、正确指挥的能力。灵活的脑筋不止能够保护他自己，而且能够保护队友的一面巨大盾牌，扉间擅长使用飞雷神之术，他对速度极为擅长、用超出常理的速度使用“瞬身之术”、书写特殊的术式来实现时空间移动的自创忍术“飞雷神之术”以此在瞬间收拾敌方，因此，在战国时期和第一次忍界大战之时，扉间享有“忍界第一神速”之名。
扉间在继任第二代火影之后，为解决外忧内患展现了高超的政治手腕，设立直属火影的暗部巩固领导核心的权威；成立木叶警务部队，主要职务均由宇智波族人担任；这既是表达对宇智波的信任，同时也可以观测宇智波的一举一动。自此之后，宇智波族在木叶的名望、权利达到顶峰。对外方面，扉间设立暗部。由火影直接指挥，加强中央集权。是当时五大国当中首个特务组织。同时为了保障意志的传承，建立了木叶忍者学校。现今很多优秀忍者皆出自该校。扉间的以上做法，被其他各国忍村争相效仿，对忍界产生了深远的影响。
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在第一次忍界大战中，扉间作为火之国木叶忍者村的第二代火影与雷之国云忍村的第二代雷影在结盟仪式上遭到发动政变的金银角兄弟偷袭。扉间带领部下执行任务时，金角银角追击而至，为了部下们能够伏击敌方的金角银角部队，扉间决定自己去作为诱饵牵制敌方，将第三代火影之位授予猿飞后只身迎敌。
大蛇丸木叶毁灭行动中使用了秽土转生将千手柱间和千手扉间召唤出来对付猿飞日斩。大蛇丸在两名火影头上插入符咒后，他们的意志被完全抹杀，只是任大蛇丸操控的傀儡而已。在动画中扉间使用黑夜行阻断了猿飞日斩的视线，由于两人是秽土转生之身无法通过常规方法被打败，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，引导死神附身，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，解除了尸鬼封尽，再次施展秽土转生，将历代火影复活。扉间本想摆脱秽土转生，但大蛇丸通过柱间细胞加强操控，扉间无法摆脱。这期间为佐助讲述了宇智波的本质，但事实上秽土之身的火影未能完全使用真正实力。
扉间奔赴战场后，与其他三位火影发动四赤阳阵封住十尾；与三代火影、四代火影、漩涡鸣人、宇智波佐助联手对抗宇智波带土。使用互乘起爆符对带土实施了饱和攻击，用时空间结界转移了带土的小型尾兽玉，救取四代火影、漩涡鸣人、宇智波佐助，多次使用飞雷神之术与漩涡鸣人联手对带土造成伤害，之后使用飞雷神之术掩护众忍，为给我爱罗留出时间救走鸣人，利用已标有术式的特制苦无使用飞雷神斩杀术瞬间偷袭完全复活之后的轮回眼宇智波斑，交手一阵后，被轮回眼斑使用轮墓·边狱压制并被黑棒封住行动。后被开启九勾玉轮回眼并免疫黑棒受到的影响的佐助拔出黑棒，后用飞雷神之术把佐助送到斑的战场。
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在宇智波斑发动无限月读后，由于是秽土转生之躯的千手扉间和其他三位火影并没有受到影响。扉间察觉到虽然斑的查克拉消失但同时又出现了新的查克拉并决定与其他三人一同前往查看。
为弄清斑的死因战场情况而提出秽土转生，被柱间否定，当柱间触摸到失败的斑的下半身时，六道仙人留下的查克拉出现，四位火影见到了六道仙人。在大筒木辉夜被封印后，与六道仙人以及其他16位已逝去的五影们共同使出通灵之术，将木叶第七班、九只尾兽以及濒死的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。
之后由六道仙人解除秽土转生，灵魂回归净土。
宇智波佐助，火之国木叶隐村宇智波一族的天才忍者，六道仙人长子因陀罗的转世。
年幼时目睹宇智波一族被哥哥宇智波鼬所灭，从而走上复仇之路。在终结谷与漩涡鸣人大战一场后叛离村子并追随大蛇丸。三年后，佐助吸收了大蛇丸的力量并成功向鼬复仇，但在此之后却得知了灭族的真相，进而决定摧毁木叶。后来，佐助与秽土转生的鼬重逢，想法再次发生了变化，为了进一步了解忍者、家族、兄长的过去，佐助与秽土转生的历代火影进行了对话，